
Окончил среднюю школу № 444 города Москвы с углубленным изучением математики и прикладной математики, экономический факультет Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова (1994 год) по специальности «экономическая кибернетика», Российскую экономическую школу с дипломом магистра экономики (1994 год), Университет Дьюка (Северная Каролина, США) с дипломом магистра экономики (1997 год). В МГУ учился вместе с будущим бизнесменом Зиявудином Магомедовым (глава Группы "Сумма", фигурант уголовного дела с 2018 года).
С 1994 года — консультант, старший эксперт, генеральный директор, научный руководитель ЗАО «Экономическая экспертная группа», объединившую ряд лиц, связанных с департаментом макроэкономической политики Министерства финансов России. С 2000 года — эксперт Центра стратегических разработок (ЦСР) под руководством Германа Грефа. В ЦСР занимался разработкой бюджетной и налоговой политики.
С августа 2000 года — советник министра экономического развития и торговли Российской Федерации Германа Грефа. 26 марта 2001 года распоряжением главы правительства Михаила Касьянова назначен заместителем министра экономического развития и торговли России. С апреля 2004 года — начальник экспертного управления президента России. С 13 мая 2008 года — помощник президента Российской Федерации Дмитрия Медведева.
С 2010 года Дворкович является членом попечительского совета Фонда «Сколково». В сентябре 2011 года негативно отозвался в своем твиттере о решении Путина участвовать в президентских выборах. Годом ранее Дворкович в интервью Би-би-си высказал мнение, что Медведев «хочет остаться на второй срок». 21 мая 2012 года назначен заместителем председателя правительства Российской Федерации (курирует ТЭК). 4 июля 2012 года назначен председателем правительственной комиссии по мониторингу продовольственных рынков. 22 июня 2015 года назначен председателем совета директоров ОАО «РЖД».
Жена — Рустамова Зумруд (родилась 21 сентября 1970 года). Бывший заместитель министра имущественных отношений Российской Федерации (2000-2004), вице-президент Сибирской угольной энергетической компании (2004-2006). Работала потом заместителем генерального директора горнорудной компании «Полиметалл» (с 2006 года), членом совета директоров ряда крупных российских компаний: Магнитогорский металлургический комбинат (с апреля 2006 года), ОАО "Международный аэропорт Шереметьево" (с 14 июля 2008 года), ОАО "Ханты-Мансийский банк" (с 7 апреля 2009 года), ОАО "Полюс-Золото" (с 15 мая 2009 года), ОАО "Группа компаний ПИК" (с 21 июня 2011 года).